docruДоктор.РуTitle1727-23782713-2994ООО "ГК "РУСМЕДИКАЛ"10.31550/1727-2378-2025-24-4-64-73docru-347Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL PAPERSНовая коронавирусная инфекция как фактор нарушений углеводного обмена в отдаленном постковидном периодеNew Coronavirus Infection as a Factor in Increasing Carbohydrate Metabolism in the Late Post-COVID Periodhttps://orcid.org/0000-0001-9156-743XХамидуллинаЗ. З.KhamidullinaZ. Z.

Хамидуллина Земфира Закиевна — ассистент кафедры эндокринологии

г. Уфа

Ufa

khamidullina.zemfira@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1590-6433АвзалетдиноваД. Ш.AvzaletdinovaD. Sh.

Авзалетдинова Диана Шамилевна — д. м. н., профессор кафедры эндокринологии

г. Уфа

Ufa

hyppocrat@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0001-4007-1917ГорбачевИ. Р.GorbachevI. R.

Горбачев Иван Ростиславович — студент 6-го курса лечебного факультета

г. Москва

Moscow

ivanros2609@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9918-6962ТимашеваЯ. Р.TimashevaYa. R.

Тимашева Янина Римовна — к. м. н., доцент кафедры медицинской генетики и фундаментальной медицины Института развития образования

г. Уфа

Ufa

ianina_t@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7405-486XМоруговаТ. В.MorugovaT. V.

Моругова Татьяна Вячеславовна — д. м. н., заведующая кафедрой эндокринологии

г. Уфа

Ufa

tmorugova@yandex.ruХамидуллинК. Р.KhamidullinK. R.

Хамидуллин Камиль Ринатович — врач-уролог урологического отделения

г. Уфа

Ufa

kamil.urolog@gmail.comФГБОУ ВО «Башкирский государственный медицинский университет» Минздрава РоссииРоссияBashkir State Medical UniversityRussian FederationФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М. Сеченова» Минздрава России (Сеченовский Университет)РоссияI.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)Russian FederationГБУЗ РБ Городская клиническая больница № 21 города УфаРоссияCity Clinical Hospital No. 21 of UfaRussian Federation202513112025244КАРДИОМЕТАБОЛИЧЕСКАЯ МЕДИЦИНА6473Copyright © Хамидуллина З.З., Авзалетдинова Д.Ш., Горбачев И.Р., Тимашева Я.Р., Моругова Т.В., Хамидуллин К.Р., 20252025Хамидуллина З.З., Авзалетдинова Д.Ш., Горбачев И.Р., Тимашева Я.Р., Моругова Т.В., Хамидуллин К.Р.Khamidullina Z.Z., Avzaletdinova D.S., Gorbachev I.R., Timasheva Y.R., Morugova T.V., Khamidullin K.R.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://docru.elpub.ru/jour/article/view/347Цель

Цель. Оценить частоту и факторы риска нарушений углеводного обмена (НУО) в постковидном периоде.

Дизайн

Дизайн. Ретроспективное исследование.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследование методом сплошной выборки включены 1969 пациентов, госпитализированных в госпиталь Клиники БГМУ с подтвержденным диагнозом COVID-19 в период с 16 апреля 2020 г. по 1 января 2021 г. На основании клинико-анамнестических и лабораторных данных пациентов были сформированы две группы исследования. В первую группу вошли 980 человек без НУО — 402 (41,02%) мужчины и 578 (58,98%) женщин, медиана возраста которых составила 54 [43; 63] года. Во вторую группу включены 989 пациентов с впервые выявленной гипергликемией (ВВГ) во время стационарного лечения в острой фазе COVID-19 — 463 (46,8%) мужчины и 526 (53,2%) женщин в возрасте 59 [49; 67] лет. После выписки из стационара у исследованных пациентов анализировались случаи установки диагноза сахарный диабет 2 типа (СД2), нарушенной толерантности к глюкозе, нарушенной гликемии натощак. Построены прогностические модели развития НУО в постковидном периоде.

Результаты

Результаты. Продолжительность наблюдения в постковидном периоде составила 3,5 года, НУО установлены в 108 (5,5%) случаях, в том числе впервые выявленный СД2 — у 61 (3,1%) пациента и предиабет — у 47 (2,4%) человек. У пациентов с ВВГ в острой фазе COVID-19 определена в 3 раза более высокая, чем у лиц с нормогликемией, распространенность НУО в отдаленном постковидном периоде, в том числе СД2 (4,95 и 1,22% соответственно, р < 0,0001) и предиабета (3,24 и 1,53% соответственно, р < 0,0001).

С целью выявления факторов риска развития НУО в постковидном периоде изучены исходные клинико-анамнестические и лабораторно-инструментальные характеристики пациентов. Полученные в ходе сравнения с использованием метода Манна — Уитни и последующего однофакторного логистического анализа достоверные параметры были включены в регрессионную модель многофакторного анализа, где в качестве независимых предикторов НУО определены следующие показатели: возраст, уровень глюкозы венозной плазмы при госпитализации, наличие артериальной гипертензии в анамнезе. Установлено, что у пациентов с нормогликемией факторами риска развития НУО в постковидном периоде являются возраст старше 62 лет, уровень скорости оседания эритроцитов выше 35 мм/ч, индекс коморбидности Чарлсона больше 1 балла и уровень С-реактивного белка более 30 мг/л. У лиц с ВВГ независимыми предикторами НУО оказались уровень глюкозы венозной плазмы натощак выше 8,6 ммоль/л при госпитализации и индекс массы тела (ИМТ) более 29,2 кг/м2. Сконструирована модель с максимальной прогностической способностью, включившая оба предиктора, ее чувствительность составила 43,04%, специфичность — 79,37%.

Заключение

Заключение. ВВГ в остром периоде COVID-19 можно считать своего рода индикатором высокого риска развития СД2 и предиабета в постковидном периоде. Факторами риска НУО в отдаленном постковидном периоде у пациентов с ВВГ являются гипергликемия > 8,6 ммоль/л и ИМТ > 29,22 кг/м2 при госпитализации в острой фазе COVID-19. Исследование долгосрочных эффектов новой коронавирусной инфекции и поиск прогностических маркеров — актуальные задачи здравоохранения, решение которых позволит минимизировать постковидные осложнения и инвалидизацию пациентов.

Aim

Aim. To assess the frequency and risk factors of carbohydrate metabolism disorders in the post-COVID period.

Design

Design. The retrospective study.

Materials and methods

Materials and methods. The study using the continuous sampling method included 1969 patients hospitalized in the hospital of the Bashkir State Medical University Clinic with a confirmed diagnosis of COVID-19 in the period from April 16, 2020 to January 1, 2021. Based on the clinical, anamnestic and laboratory data of the patients, two study groups were formed. The first group included 980 people without carbohydrate metabolism disorders — 402 (41.02%) men and 578 (58.98%) women, whose median age was 54 [43; 63] years. The second group included 989 patients with newly diagnosed hyperglycemia (NDH) during inpatient treatment in the acute phase of COVID-19 — 463 (46.8%) men and 526 (53.2%) women aged 59 [49; 67] years. After discharge from the hospital, these patients were analyzed for cases of diagnosis of type 2 diabetes mellitus, impaired glucose tolerance, and impaired fasting glycemia. Prognostic models for the development of carbohydrate metabolism disorders in the post-COVID period were built.

Results

Results. The observation period in the post-COVID period was 3.5 years, disorders of carbohydrate metabolism were established in 108 (5.5%) cases, including newly diagnosed T2DM in 61 (3.1%) patients and prediabetes in 47 (2.4%) people. In patients with New-Onset hyperglycemia in the acute phase of COVID-19, the prevalence of disorders of carbohydrate metabolism in the remote post-COVID period was 3 times higher than in individuals with normoglycemia, including T2DM (4.95 and 1.22%, respectively, p < 0.0001) and prediabetes (3.24 and 1.53%, respectively, p < 0.0001). In order to identify risk factors for the development of disorders of carbohydrate metabolism in the post-COVID period the initial clinical, anamnestic and laboratory-instrumental characteristics of patients were studied. The reliable parameters obtained during the comparison using the Mann-Whitney method and subsequent univariate logistic analysis were included in the regression model of multivariate analysis, where the following indicators were defined as independent predictors of carbohydrate metabolism disorders: age, venous plasma glucose level upon hospitalization, and history of arterial hypertension. As a result of the analysis, predictors of the development of carbohydrate metabolism disorders were established separately for patients with normoglycemia and newly diagnosed hyperglycemia in the acute period of COVID-19. It has been established that in patients with normoglycemia, risk factors for the development of disorders of carbohydrate metabolism in the post-COVID period are age over 62 years, erythrocyte sedimentation rate above 35 mm/h, Charlson comorbidity index greater than 1 point and C-reactive protein level greater than 30 mg/l. In individuals with newly diagnosed hyperglycemia, independent predictors were fasting venous plasma glucose level over 8.6 mmol/l upon hospitalization and body mass index (BMI) over 29.2 kg/m2. A model with maximum predictive ability was constructed, including both predictors, its sensitivity was 43.04%, specificity — 79.37%.

Conclusion

Conclusion. New-onset hyperglycemia in the acute phase of COVID-19 can be considered as a kind of indicator of high risk of developing T2DM and prediabetes in the post-COVID period. Risk factors for carbohydrate metabolism disorders in the late post-COVID period in patients with new onset hyperglycemia in the acute phase of COVID-19 are hyperglycemia > 8.6 mmol/L and BMI > 29.22 kg/m2 upon hospitalization. The study of the long-term effects of the new coronavirus infection and the search for prognostic markers are urgent healthcare tasks, the solution of which will minimize post-COVID complications and disability of patients.

новая коронавирусная инфекциявпервые выявленная гипергликемияпостковидный периодпредикторы нарушений углеводного обменасахарный диабет 2 типаnew coronavirus infectionnewly diagnosed hyperglycemiapost-COVID periodpredictors of carbohydrate metabolism disorderstype 2 diabetes mellitusReferencesChoi J.H., Song K. Risk for newly diagnosed type 2 diabetes mellitus after SARS-CoV-2 infection among Korean adults — a nationwide matched cohort study. Diabetes. 2023;72(Suppl.1):1394-P. DOI: 10.2337/db23-1394-PChoi J.H., Song K. Risk for newly diagnosed type 2 diabetes mellitus after SARS-CoV-2 infection among Korean adults — a nationwide matched cohort study. Diabetes. 2023;72(Suppl.1):1394-P. DOI: 10.2337/db23-1394-PСалухов В.В., Минаков А.А., Шарыпова Т.Г., Кононова А.А. и др. Нарушения углеводного обмена и их исходы в отдаленном периоде у госпитализированных пациентов с COVID-19. Сахарный диабет. 2022;25(5):468–76. DOI:10.14341/DM12856Salukhov V.V., Minakov A.A., Sharypova T.G., Kononova A.A. et al. Сarbohydrate metabolism disorders and their outcomes in the long-term period in hospitalized patients with COVID-19. Diabetes Mellitus. 2022;25(5):468–76. (in Russian). DOI:10.14341/DM12856Климчук А.В., Белоглазова В.А., Яцков И.А., Дворяньчиков Я.В. Эндокринные нарушения на фоне COVID-19 и при постковидном синдроме. Ожирение и метаболизм. 2022;19(2):206–12. DOI:10.14341/omet12853Klimchuk A.V., Beloglazov V.A., Yatskov I.A., Dvoryanchikov Ya.V. Endocrine disorders in the background of COVID-19 and postcovid syndrome. Obesity and Metabolism. 2022;19(2):206–12. (in Russian). DOI:10.14341/omet12853Nicklas J.M., Wirtz E.L., Murray T.A., Liebovitz D. et al. Predictors of new-onset type 2 diabetes after infection with COVID-19 in the COVID-OUT randomized trial. Diabetes. 2023;72(Suppl.1):1289. DOI: 10.2337/db23-1289-PNicklas J.M., Wirtz E.L., Murray T.A., Liebovitz D. et al. Predictors of new-onset type 2 diabetes after infection with COVID-19 in the COVID-OUT randomized trial. Diabetes. 2023;72(Suppl.1):1289. DOI: 10.2337/db23-1289-PMetwally A.A., Mehta P., Johnson B.S., Nagarjuna A. et al. COVID-19–induced new-onset diabetes: trends and technologies. Diabetes. 2021;70(12):2733–44. DOI: 10.2337/dbi21-0029Metwally A.A., Mehta P., Johnson B.S., Nagarjuna A. et al. COVID-19–induced new-onset diabetes: trends and technologies. Diabetes. 2021;70(12):2733–44. DOI: 10.2337/dbi21-0029Li H., Tian S., Chen T., Cui Z. et al. Newly diagnosed diabetes is associated with a higher risk of mortality than known diabetes in hospitalized patients with COVID-19. Diabetes Obes. Metab. 2020;22(10):1897–906. DOI: 10.1111/dom.14099Li H., Tian S., Chen T., Cui Z. et al. Newly diagnosed diabetes is associated with a higher risk of mortality than known diabetes in hospitalized patients with COVID-19. Diabetes Obes. Metab. 2020;22(10):1897–906. DOI: 10.1111/dom.14099Cromer S.J., Colling C., Schatoff D., Leary M. et al. Newly diagnosed diabetes vs. pre-existing diabetes upon admission for COVID-19: associated factors, short-term outcomes, and long-term glycemic phenotypes. J. Diabetes Complicat. 2022;36(4):108145. DOI: 10.1016/j.jdiacomp.2022.108145Cromer S.J., Colling C., Schatoff D., Leary M. et al. Newly diagnosed diabetes vs. pre-existing diabetes upon admission for COVID-19: associated factors, short-term outcomes, and long-term glycemic phenotypes. J. Diabetes Complicat. 2022;36(4):108145. DOI: 10.1016/j.jdiacomp.2022.108145Jivanji C.J., Asrani V.M., Windsor J.A., Petrov M.S. New-onset diabetes after acute and critical illness: a systematic review. Mayo Clin. Proc. 2017;92(5):762–73. DOI: 10.1016/j.mayocp.2016.12.020Jivanji C.J., Asrani V.M., Windsor J.A., Petrov M.S. New-onset diabetes after acute and critical illness: a systematic review. Mayo Clin. Proc. 2017;92(5):762–73. DOI: 10.1016/j.mayocp.2016.12.020Rubino F., Amiel S. A., Zimmet P., Alberti G. et al. New-onset diabetes in Covid-19. N. Engl. J. Med. 2020;383(8):789–90. DOI: 10.1056/NEJMc2018688Rubino F., Amiel S. A., Zimmet P., Alberti G. et al. New-onset diabetes in Covid-19. N. Engl. J. Med. 2020;383(8):789–90. DOI: 10.1056/NEJMc2018688Sathish T., Kapoor N., Cao Y., Tapp R.J. et al. Proportion of newly diagnosed diabetes in COVID‐19 patients: a systematic review and meta-analysis. Diabetes Obes. Metab. 2021;23(3):870–4. DOI: 10.1111/dom.14269Sathish T., Kapoor N., Cao Y., Tapp R.J. et al. Proportion of newly diagnosed diabetes in COVID‐19 patients: a systematic review and meta-analysis. Diabetes Obes. Metab. 2021;23(3):870–4. DOI: 10.1111/dom.14269Lai H., Yang M., Sun M., Pan B. et al. Risk of incident diabetes after COVID-19 infection: a systematic review and meta-analysis. Metabolism. 2022;137:155330. DOI: 10.1016/j.metabol.2022.155330Lai H., Yang M., Sun M., Pan B. et al. Risk of incident diabetes after COVID-19 infection: a systematic review and meta-analysis. Metabolism. 2022;137:155330. DOI: 10.1016/j.metabol.2022.155330Singh A.K., Gillies C.L., Singh R., Singh A. et al. Prevalence of comorbidities and their association with mortality in patients with COVID-19: a systematic review and meta-analysis. Diabetes Obes. Metab. 2020;22(10):1915–24. DOI: 10.1111/dom.14124Singh A.K., Gillies C.L., Singh R., Singh A. et al. Prevalence of comorbidities and their association with mortality in patients with COVID-19: a systematic review and meta-analysis. Diabetes Obes. Metab. 2020;22(10):1915–24. DOI: 10.1111/dom.14124Салухов В.В., Арутюнов Г.П., Тарловская Е.И., Батлук Т.И. и др. Влияние нарушений углеводного обмена на ранние и отдаленные клинические исходы у пациентов с COVID-19 по данным регистров АКТИВ и АКТИВ 2. Проблемы эндокринологии. 2023;69(1):36–49. DOI:10.14341/probl13175Salukhov V.V., Arutyunov G.P., Tarlovskaya E.I., Batluk T.I. et al. The impact of carbohydrate metabolism disorders on the early and long-term clinical outcomes of patients with COVID-19 according to the AKTIV and AKTIV 2 registries. Problems of Endocrinology. 2023;69(1):36–49. (in Russian). DOI:10.14341/probl13175Bode B., Garrett V., Messler J., McFarland R. et al. Glycemic characteristics and clinical outcomes of COVID-19 patients hospitalized in the United States. J. Diabetes Sci. Technol. 2020;14(4):813–21. DOI: 10.1177/1932296820924469Bode B., Garrett V., Messler J., McFarland R. et al. Glycemic characteristics and clinical outcomes of COVID-19 patients hospitalized in the United States. J. Diabetes Sci. Technol. 2020;14(4):813–21. DOI: 10.1177/1932296820924469Rizvi A.A., Kathuria A., Al Mahmeed W., Al-Rasadi K. et al. Post-COVID syndrome, inflammation, and diabetes. J. Diabetes Complications. 2022;36(11):108336. DOI: 10.1016/j.jdiacomp.2022.108336Rizvi A.A., Kathuria A., Al Mahmeed W., Al-Rasadi K. et al. Post-COVID syndrome, inflammation, and diabetes. J. Diabetes Complications. 2022;36(11):108336. DOI: 10.1016/j.jdiacomp.2022.108336Ayoubkhani D., Khunti K., Nafilyan V., Maddox T. et al. Post-covid syndrome in individuals admitted to hospital with COVID-19: retrospective cohort study. BMJ. 2021;372:n693. DOI: 10.1136/bmj.n693Ayoubkhani D., Khunti K., Nafilyan V., Maddox T. et al. Post-covid syndrome in individuals admitted to hospital with COVID-19: retrospective cohort study. BMJ. 2021;372:n693. DOI: 10.1136/bmj.n693Montefusco L., Ben Nasr M., D'Addio F., Loretelli C. et al. Acute and long-term disruption of glycometabolic control after SARSCoV-2 infection. Nat. Metab. 2021;3(6):774–85. DOI: 10.1038/s42255-021-00407-6Montefusco L., Ben Nasr M., D'Addio F., Loretelli C. et al. Acute and long-term disruption of glycometabolic control after SARSCoV-2 infection. Nat. Metab. 2021;3(6):774–85. DOI: 10.1038/s42255-021-00407-6Kuchay M.S., Reddy P.K., Gagneja S., Mathew A. et al. Short-term follow-up of patients presenting with acute onset diabetes and diabetic ketoacidosis during an episode of COVID-19. Diabetes Metab. Syndr. 2020;14(6):2039–41. DOI: 10.1016/j.dsx.2020.10.015Kuchay M.S., Reddy P.K., Gagneja S., Mathew A. et al. Short-term follow-up of patients presenting with acute onset diabetes and diabetic ketoacidosis during an episode of COVID-19. Diabetes Metab. Syndr. 2020;14(6):2039–41. DOI: 10.1016/j.dsx.2020.10.015Coppelli A., Giannarelli R., Aragona M., Penno G. et al. Hyperglycemia at hospital admission is associated with severity of the prognosis in patients hospitalized for COVID19: the Pisa COVID-19 study. Diabetes Care. 2020;43(10):2345–8. DOI:10.2337/dc20-1380Coppelli A., Giannarelli R., Aragona M., Penno G. et al. Hyperglycemia at hospital admission is associated with severity of the prognosis in patients hospitalized for COVID19: the Pisa COVID-19 study. Diabetes Care. 2020;43(10):2345–8. DOI:10.2337/dc20-1380Дедов И.И., Шестакова М.В., Викулова О.К., Железнякова А.В. и др. Сахарный диабет в Российской Федерации: динамика эпидемиологических показателей по данным Федерального регистра сахарного диабета за период 2010–2022 гг. Сахарный диабет. 2023;26(2):104–23. DOI: 10.14341/DM13035edov I.I., Shestakova M.V., Vikulova O.K., Zheleznyakova A.V. et al. Diabetes mellitus in the Russian Federation: dynamics of epidemiological indicators according to the Federal Register of Diabetes Mellitus for the period 2010–2022. Diabetes Mellitus. 2023;26(2):104–23. (in Russian). DOI: 10.14341/DM13035Tay M.Z., Poh C.M., Rènia L., MacAry P.A. et al. The trinity of COVID19: immunity, inflammation and intervention. Nat. Rev. Immunol. 2020;20(6):363–74. DOI: 10.1038/s41577-020-0311-8Tay M.Z., Poh C.M., Rènia L., MacAry P.A. et al. The trinity of COVID19: immunity, inflammation and intervention. Nat. Rev. Immunol. 2020;20(6):363–74. DOI: 10.1038/s41577-020-0311-8

The authors declare that there are no conflicts of interest present.