docruДоктор.РуTitle1727-23782713-2994ООО "ГК "РУСМЕДИКАЛ"10.31550/1727-2378-2022-21-5-47-52docru-280Research ArticleАКУШЕРСТВО И ПЕРИНАТОЛОГИЯOBSTETRICS AND PERINATOLOGYРоль тромбоцитов в формировании иммунологической толерантности при привычном выкидышеThe Role of Platelets in the Formation of Immunological Tolerance in Recurrent Miscarriagehttps://orcid.org/0000-0003-1155-014XЖуковаА. С.ZhukovaA. S.

Жукова Анастасия Сергеевна — к. б. н., старший научный сотрудник лаборатории клинической иммунологии

117997, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4

4 Academician Oparin Str., Moscow, 117997

anastasia.s.belyaeva@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-1139-3797ВанькоЛ. В.VankoL. V.

Ванько Людмила Викторовна — д. м. н., профессор, ведущий научный сотрудник лаборатории клинической иммунологии

117997, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4

4 Academician Oparin Str., Moscow, 117997

l_vanko@oparina4.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5023-3476КречетоваЛ. В.KrechetovaL. V.

Кречетова Любовь Валентиновна — д. м. н., заведующая лабораторией клинической иммунологии

117997, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4

4 Academician Oparin Str., Moscow, 117997

k_l_v@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5153-5422ХорошкееваО. В.KhoroshkeevaO. V.

Хорошкеева Ольга Владимировна — врач 2-го акушерского отделения патологии беременности

117997, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4

4 Academician Oparin Str., Moscow, 117997

o_khoroshkeeva@oparina4.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9201-2281ТетруашвилиН. К.TetruashviliN. K.

Тетруашвили Нана Картлосовна — д. м. н., доцент, заместитель директора Института акушерства по научной работе, заведующая отделом медицины плода и 2-м акушерским отделением патологии беременности

117997, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4

4 Academician Oparin Str., Moscow, 117997

tetrauly@mail.ruФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияFSBI “National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology named after academician V.I. Kulakov” Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian Federation202219022025215ГИНЕКОЛОГИЯ4752Copyright © Жукова А.С., Ванько Л.В., Кречетова Л.В., Хорошкеева О.В., Тетруашвили Н.К., 20252025Жукова А.С., Ванько Л.В., Кречетова Л.В., Хорошкеева О.В., Тетруашвили Н.К.Zhukova A.S., Vanko L.V., Krechetova L.V., Khoroshkeeva O.V., Tetruashvili N.K.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://docru.elpub.ru/jour/article/view/280

Цель обзора: анализ и обобщение данных об участии тромбоцитов в формировании иммунологической толерантности при физиологическом течении беременности и при привычном выкидыше. Основные положения. Растворимые факторы тромбоцитарного происхождения определяют вовлеченность данных клеток в эндокринную регуляцию плаценты, инициируют и поддерживают инвазию трофобласта. Показана способность тромбоцитов оказывать влияние на баланс М1- и М2-макрофагов, ингибировать цитотоксический потенциал NK-клеток и антиген-презентирующую способность дендритных клеток. Взаимодействие тромбоцитов с регуляторными Т-клетками инициирует привлечение лимфоцитарных клеток в место воспаления и их активацию. Дифференцировка иммунных клеток и изменение их функциональной активности, направленное на создание условий, благоприятных для пролонгирования беременности, во многом определяются как растворимыми факторами тромбоцитарного происхождения, так и непосредственным взаимодействием мембранных рецепторов, сопровождающимся образованием тромбоцитарно-лейкоцитарных комплексов. Заключение. Тромбоциты и продукты их активации играют важную роль в создании условий, необходимых для наступления беременности и успешного ее пролонгирования до доношенного срока. Функциональное состояние тромбоцитов определяет успех плацентации как непосредственно (через контроль гемодинамических показателей в сосудах плаценты, усиление инвазивности вневорсинчатого трофобласта, влияние на эндокринный фон), так и опосредованно (путем модулирования функций иммунокомпетентных клеток децидуальной оболочки), что подчеркивает их значимость в реализации идиопатического привычного выкидыша.

Objective of the Review: Аnalysis of literature and summarizing of data on the participation of platelets in the formation of immunological tolerance during the physiological pregnancy and recurrent miscarriage.Key points. Platelet-derived soluble factors determine their involvement in the endocrine regulation of the placenta, initiate and maintain trophoblast invasion. Platelets are able to influence the balance of M1 and M2 macrophages, inhibit the cytotoxic potential of NK cells and the antigen-presenting ability of dendritic cells. The interaction of platelets with regulatory T cells initiates the recruitment of lymphocyte cells to the site of inflammation and their activation. It has been shown that the differentiation of immune cells and changes in their functional activity, aimed at creating conditions favorable for prolonging pregnancy, are largely determined by both platelet-derived soluble factors and the formation of platelet-leukocyte complexes.Conclusion. Platelets and products of their activation play an important role in creating the conditions necessary for the onset of pregnancy and its prolongation to full term. The functional state of platelets determines the success of placentation both directly (through the control of hemodynamic parameters in the placental vessels, increased invasiveness of the extracellular trophoblast, the effect on the endocrine background) and indirectly by modulating the functions of decidual immune cells, which determines their contribution in the implementation of idiopathic pregnancy loss.

тромбоцитытромбоцитарно-лейкоцитарные взаимодействияиммунорегуляцияпривычный выкидышневынашивание беременностиplateletsplatelet-leukocyte interactionimmunoregulationrecurrent abortionpregnancy lossРабота поддержана финансированием государственного задания «Разработка системы прогнозирования осложнений и исходов беременностей у женщин с привычным выкидышем» № 16-А21.This work was supported by the funding of the State Assignment No. 16-А21: “Development of a system for predicting complications and outcomes of pregnancy in women with recurrent miscarriage”.ReferencesМалышкина А.И., Таланова И.Е., Сотникова Н.Ю., Крошкина Н.В. Прогнозирование исходов беременности при привычном невынашивании. Материалы XXIII Всероссийского научно-образовательного форума «Мать и Дитя». 2022: 53–4.Malyshkina A.I., Talanova I.E., Sotnikova N.Yu., Kroshkina N.V. Prediction of pregnancy outcomes in recurrent miscarriage. Materials of the XXIII All-Russian scientific and educational forum 'Mother and Child'. 2022: 53–4. (in Russian)Shao X., Wang D., Xu Y., Guo L. et al The high platelet counts as predictor for early foetal demise. Ann. Med. 2021; 53(1): 1502–8. DOI: 10.1080/07853890.2021.1968027Shao X., Wang D., Xu Y., Guo L. et al The high platelet counts as predictor for early foetal demise. Ann. Med. 2021; 53(1): 1502–8. DOI: 10.1080/07853890.2021.1968027Dimakou D.B., Lissauer D., Tamblyn J., Coomarasamy A. et al. Understanding human immunity in idiopathic recurrent pregnancy loss. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2022; 270: 17–29. DOI: 10.1016/j.ejogrb.2021.12.024Dimakou D.B., Lissauer D., Tamblyn J., Coomarasamy A. et al. Understanding human immunity in idiopathic recurrent pregnancy loss. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2022; 270: 17–29. DOI: 10.1016/j.ejogrb.2021.12.024Сотникова Н.Ю., Анциферова Ю.С., Крошкина Н.В., Воронин Д.Н. Роль клеток врожденного иммунитета в обеспечении успеха беременности на ранних сроках гестации. Журнал акушерства и женских болезней. 2013; 62(2): 151–9.Sotnikova N.Yu., Antsiferova Yu.S., Kroshkina N.V., Voronin D.N. The role of innate immunity cells in pregnancy success during early term of gestation. Journal of Obstetrics and Women's Diseases. 2013; 62(2): 151–9. (in Russian)Forstner D., Maninger S., Nonn O., Guettler J. et al Platelet-derived factors impair placental chorionic gonadotropin beta-subunit synthesis. J. Mol. Med. (Berl). 2020; 98: 193–207. DOI: 10.1007/s00109-019-01866-xForstner D., Maninger S., Nonn O., Guettler J. et al Platelet-derived factors impair placental chorionic gonadotropin beta-subunit synthesis. J. Mol. Med. (Berl). 2020; 98: 193–207. DOI: 10.1007/s00109-019-01866-xMoser G. Maternal platelets — friend or foe of the human placenta? Int. J. Mol. Sci. 2019; 20: 5639. DOI: 10.3390/ijms20225639Moser G. Maternal platelets — friend or foe of the human placenta? Int. J. Mol. Sci. 2019; 20: 5639. DOI: 10.3390/ijms20225639Серебряная Н.Б., Шанин С.Н., Фомичева Е.Е., Якуцени П.П. Тромбоциты как активаторы и регуляторы воспалительных и иммунных реакций. Часть 1. Основные характеристики тромбоцитов как воспалительных клеток. Медицинская иммунология. 2018; 20(6): 785–96. DOI: 10.15789/1563-0625-2018-6-785-796Serebryanaya N.B., Shanin S.N., Fomicheva E.E., Yakutseni P.P. Blood platelets as activators and regulators of inflammatory and immune reactions. Part 1. Basic characteristics of platelets as inflammatory cells. Medical Immunology. 2018; 20(6): 785–96. (in Russian) DOI: 10.15789/1563-0625-2018-6-785-796Ящук А.Г., Масленников А.В., Даутова Л.А., Галимов Ш.Н. и др. Роль тромбоцитов в реализации репродуктивной функции у женщин. Российский вестник акушера-гинеколога. 2017; 4: 20–4. DOI: 10.17116/rosakush201717420-24Iashchuk A.G., Maslennikov A.V., Dautova L.A., Galimov Sh.N. et al. The role of platelets in female reproductive function. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2017; 17(4): 20–4. (in Russian) DOI: 10.17116/rosakush201717420-24Osuga Y., Toyoshima H., Mitsuhashi N., Taketani Y. The presence of platelet-derived endothelial cell growth factor in human endometrium and its characteristic expression during the menstrual cycle and early gestational period. Hum. Reprod. 1995; 10(4): 989–93. DOI 10.1093/oxfordjournals.humrep.a136083Osuga Y., Toyoshima H., Mitsuhashi N., Taketani Y. The presence of platelet-derived endothelial cell growth factor in human endometrium and its characteristic expression during the menstrual cycle and early gestational period. Hum. Reprod. 1995; 10(4): 989–93. DOI 10.1093/oxfordjournals.humrep.a136083Forstner D., Guettler J., Gauster M. Changes in maternal platelet physiology during gestation and their interaction with trophoblasts. Int. J. Mol. Sci. 2021; 22: 10732. DOI: 10.3390/ijms221910732Forstner D., Guettler J., Gauster M. Changes in maternal platelet physiology during gestation and their interaction with trophoblasts. Int. J. Mol. Sci. 2021; 22: 10732. DOI: 10.3390/ijms221910732Sato Y., Fujiwara H., Zeng B.X., Higuchi T. et al. Platelet-derived soluble factors induce human extravillous trophoblast migration and differentiation: platelets are a possible regulator of trophoblast infiltration into maternal spiral arteries. Blood. 2005; 106(2): 428–35. DOI: 10.1182/blood-2005-02-0491Sato Y., Fujiwara H., Zeng B.X., Higuchi T. et al. Platelet-derived soluble factors induce human extravillous trophoblast migration and differentiation: platelets are a possible regulator of trophoblast infiltration into maternal spiral arteries. Blood. 2005; 106(2): 428–35. DOI: 10.1182/blood-2005-02-0491Ludwig N., Hilger A., Zarbock A., Rossaint J. Platelets at the crossroads of pro-inflammatory and resolution pathways during inflammation. Cells. 2022; 11: 1957. DOI: 10.3390/cells11121957Ludwig N., Hilger A., Zarbock A., Rossaint J. Platelets at the crossroads of pro-inflammatory and resolution pathways during inflammation. Cells. 2022; 11: 1957. DOI: 10.3390/cells11121957Hilt Z.T., Pariser D.N., Ture S.K., Mohan A. et al. Platelet-derived β2M regulates monocyte inflammatory responses. JCI Insight. 2019; 4(5): e122943. DOI: 10.1172/jci.insight.122943Hilt Z.T., Pariser D.N., Ture S.K., Mohan A. et al. Platelet-derived β2M regulates monocyte inflammatory responses. JCI Insight. 2019; 4(5): e122943. DOI: 10.1172/jci.insight.122943Hamzeh-Cognasse H., Damien P., Nguyen K.A., Zeni F. et al Contribution of activated platelets to plasma IL-27 levels. Crit. Care. 2013; 17(1): 411. DOI: 10.1186/cc11925Hamzeh-Cognasse H., Damien P., Nguyen K.A., Zeni F. et al Contribution of activated platelets to plasma IL-27 levels. Crit. Care. 2013; 17(1): 411. DOI: 10.1186/cc11925Park D.-W., Yang K.-M. Hormonal regulation of uterine chemokines and immune cells. Clin. Exp. Reprod. Med. 2011; 38(4): 179–85. DOI: 10.5653/cerm.2011.38.4.179Park D.-W., Yang K.-M. Hormonal regulation of uterine chemokines and immune cells. Clin. Exp. Reprod. Med. 2011; 38(4): 179–85. DOI: 10.5653/cerm.2011.38.4.179Bódis J., Papp S., Vermes I., Sulyok E. et al. “Platelet-associated regulatory system (PARS)” with particular reference to female reproduction. J. Ovarian Res. 2014; 16(7): 55. DOI: 10.1186/1757-2215-7-55Bódis J., Papp S., Vermes I., Sulyok E. et al. “Platelet-associated regulatory system (PARS)” with particular reference to female reproduction. J. Ovarian Res. 2014; 16(7): 55. DOI: 10.1186/1757-2215-7-55Qi Q., Liu X., Zhang Q., Guo S.-W. Platelets induce increased estrogen production through NF-kB and TGF-β1 signaling pathways in endometriotic stromal cells. Sci. Rep. 2020; 10(1): 1281. DOI: 10.1038/s41598-020-57997-6Qi Q., Liu X., Zhang Q., Guo S.-W. Platelets induce increased estrogen production through NF-kB and TGF-β1 signaling pathways in endometriotic stromal cells. Sci. Rep. 2020; 10(1): 1281. DOI: 10.1038/s41598-020-57997-6Dupuis M., Severin S., Noirrit-Esclassan E., Arnal J.-F. et al. Effects of estrogens on platelets and megakaryocytes Int. J. Mol. Sci. 2019; 20(12): 3111. DOI: 10.3390/ijms20123111Dupuis M., Severin S., Noirrit-Esclassan E., Arnal J.-F. et al. Effects of estrogens on platelets and megakaryocytes Int. J. Mol. Sci. 2019; 20(12): 3111. DOI: 10.3390/ijms20123111Sedgwick A.E., D’Souza-Schorey C. The biology of extracellular microvesicles. Traffic. 2018; 19(5): 319–27. DOI: 10.1111/tra.12558Sedgwick A.E., D’Souza-Schorey C. The biology of extracellular microvesicles. Traffic. 2018; 19(5): 319–27. DOI: 10.1111/tra.12558Heemskerk J.W.M., Mattheij N.J.A., Cosemans J.M.E.M. Platelet-based coagulation: different populations, different functions. J. Thromb. Haemost. 2013; 11(1): 2–16. DOI: 10.1111/jth.12045Heemskerk J.W.M., Mattheij N.J.A., Cosemans J.M.E.M. Platelet-based coagulation: different populations, different functions. J. Thromb. Haemost. 2013; 11(1): 2–16. DOI: 10.1111/jth.12045Andreeva T., Komsa-Penkova R., Langari A., Krumova S. et al. Morphometric and nanomechanical features of platelets from women with early pregnancy loss provide new evidence of the impact of inherited thrombophilia. Int. J. Mol. Sci. 2021; 22(15): 7778. DOI: 10.3390/ijms22157778Andreeva T., Komsa-Penkova R., Langari A., Krumova S. et al. Morphometric and nanomechanical features of platelets from women with early pregnancy loss provide new evidence of the impact of inherited thrombophilia. Int. J. Mol. Sci. 2021; 22(15): 7778. DOI: 10.3390/ijms22157778Rajaratnam N., Ditlevsen N.E., Sloth J.K., Bæk R. et al. Extracellular vesicles: an important biomarker in recurrent pregnancy loss? J. Clin. Med. 2021; 10(12): 2549. DOI 10.3390/jcm10122549Rajaratnam N., Ditlevsen N.E., Sloth J.K., Bæk R. et al. Extracellular vesicles: an important biomarker in recurrent pregnancy loss? J. Clin. Med. 2021; 10(12): 2549. DOI 10.3390/jcm10122549Loguinova M., Pinegina N., Kogan V., Vagida M. et al. Monocytes of different subsets in complexes with platelets in patients with myocardial infarction. Thromb. Haemost. 2018; 118(11): 1969–81. DOI: 10.1055/s-0038-1673342Loguinova M., Pinegina N., Kogan V., Vagida M. et al. Monocytes of different subsets in complexes with platelets in patients with myocardial infarction. Thromb. Haemost. 2018; 118(11): 1969–81. DOI: 10.1055/s-0038-1673342Павлов О.В., Чепанов С.В., Селютин А.В., Зайнулина М.С. и др. Определение и иммунофенотипирование тромбоцитарно-моноцитарных комплексов в периферической крови с помощью проточной цитофлуорометрии. Медицинская иммунология. 2021; 23(2): 401–10. DOI: 10.15789/1563-0625-FCD-2124Pavlov O.V., Chepanov S.V., Selutin A.V., Zainulina M.S. et al. Flow cytofluorimetric detection and immunophenotyping of platelet-monocyte complexes in peripheral blood. Medical Immunology. 2021; 23(2): 401–10. (in Russian) DOI: 10.15789/1563-0625-FCD-2124Серебряная Н.Б., Шанин С.Н., Фомичева Е.Е., Якуцени П.П. Тромбоциты как активаторы и регуляторы воспалительных реакций. Часть 2. Тромбоциты как участники иммунных реакций. Медицинская иммунология. 2019; 21(1): 9–20. DOI: 10.15789/1563-0625-2019-1-9-20Serebryanaya N.B., Shanin S.N., Fomicheva E.E., Yakutseni P.P. Blood platelets as activators and regulators of inflammatory and immune reactions. Part 2. Thrombocytes as participants of immune reactions. Medical Immunology. 2019; 21(1): 9–20. (in Russian) DOI: 10.15789/1563-0625-2019-1-9-20Тетруашвили Н.К., Кречетова Л.В., Сарибегова В.А., Вторушина В.В. и др. Динамика субпопуляционного состава лимфоцитов периферической крови у пациенток с привычным выкидышем аллоиммунного генеза в течение беременности. Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2017; 4: 28–36.Tetruashvili N.K., Krechetova L.V., Saribegova V.A., Vtorushina V.V. et al. Dynamics of subpopulation structure of lymphocytes of peripheral blood at patients with a habitual abortion of alloimmunny genesis during pregnancy. Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training. 2017; 4: 28–36. (in Russian)Загайнова В.А., Коган И.Ю., Беспалова О.Н., Сельков С.А. и др. Роль периферических и эндометриальных NK-клеток при повторных репродуктивных потерях. Акушерство и гинекология. 2021; 7: 19–27. DOI: 10.18565/aig.2021.7.19-27Zagainova V.A., Kogan I.Yu., Bespalova O.N., Selkov S.A. et al. The role of peripheral and endometrial natural killer cells in recurrent reproductive losses. Obstetrics and Gynecology. 2021; 7: 19–27 (in Russian) DOI: 10.18565/aig.2021.7.19-27Михайлова В.А., Белякова К.Л., Сельков С.А., Соколов Д.И. Особенности дифференцировки NK-клеток: CD56dim и CD56bright NK-клетки во время и вне беременности. Медицинская иммунология. 2017; 19(1): 19–26. DOI: 10.15789/1563-0625-2017-1-19-26Mikhailova V.A., Belyakova K.L., Selkov S.A., Sokolov D.I. Peculiarities of NK cells differentiation: CD56dim and CD56bright NK cells at pregnancy and in non-pregnant state. Medical Immunology. 2017; 19(1): 19–26. (in Russian) DOI: 10.15789/1563-0625-2017-1-19-26Михайлова В.А., Сельков С.А., Соколов Д.И. Фенотипические и функциональные характеристики NK-клеток при беременности. Акушерство и гинекология. 2011; 5: 4–9.Mikhaylova V.A., Selkov S.A., Sokolov D.I. Phenotypic and functional characteristics of NK cells in pregnancy. Obstetrics and Gynecology. 2011; 5: 4–9. (in Russain)Du Y., Liu X., Guo S.-W. Platelets impair natural killer cell reactivity and function in endometriosis through multiple mechanisms. Hum. Reprod. 2017; 32(4): 794–810. DOI: 10.1093/humrep/dex014Du Y., Liu X., Guo S.-W. Platelets impair natural killer cell reactivity and function in endometriosis through multiple mechanisms. Hum. Reprod. 2017; 32(4): 794–810. DOI: 10.1093/humrep/dex014Cluxton C.D., Spillane C., O’Toole S.A., Sheils O. et al. Suppression of natural killer cell NKG2D and CD226 anti-tumour cascades by platelet cloaked cancer cells: implications for the metastatic cascade. PLoS One. 2019; 14(3): e0211538. DOI: 10.1371/journal.pone.0211538Cluxton C.D., Spillane C., O’Toole S.A., Sheils O. et al. Suppression of natural killer cell NKG2D and CD226 anti-tumour cascades by platelet cloaked cancer cells: implications for the metastatic cascade. PLoS One. 2019; 14(3): e0211538. DOI: 10.1371/journal.pone.0211538Scheuerer B., Ernst M., Dürrbaum-Landmann I., Fleischer J. et al. The CXC-chemokine platelet factor 4 promotes monocyte survival and induces monocyte differentiation into macrophages. Blood. 2000; 95(4): 1158–66.Scheuerer B., Ernst M., Dürrbaum-Landmann I., Fleischer J. et al. The CXC-chemokine platelet factor 4 promotes monocyte survival and induces monocyte differentiation into macrophages. Blood. 2000; 95(4): 1158–66.Павлов О.В., Сельков С.А. Плацентарные макрофаги. Морфофункциональные характеристики и роль в гестационном процессе. СПб.: Эко-Вектор; 2018. 223 с.Pavlov O.V., Selkov S.A. Placental macrophages. Morphofunctional characteristics and the role in gestation. SPb.: Eco-Vector; 2018. 223 p. (in Russian)Вишнякова П.А., Ельчанинов А.В., Киселева В.В., Муминова К.Т. и др. Роль плацентарных макрофагов при физиологической беременности и преэклампсии. Акушерство и гинекология. 2022; 4: 5–12. DOI: 10.18565/aig.2022.4.5-12Vishnyakova P.A., Elchaninov A.V., Kiseleva V.V., Muminova K.T. et al. The role of placental macrophages in physiological pregnancy and preeclampsia. Obstetrics and Gynecology. 2022; 4: 5–12. (in Russian) DOI: 10.18565/aig.2022.4.5-12Tsao F.-Y., Wu M.-Y., Chang Y.-L., Wu C.-T. et al. M1 macrophages decrease in the deciduae from normal pregnancies but not from spontaneous abortions or unexplained recurrent spontaneous abortions. J. Formos. Med. Assoc. 2018; 117(3): 204–11. DOI: 10.1016/j.jfma.2017.03.011Tsao F.-Y., Wu M.-Y., Chang Y.-L., Wu C.-T. et al. M1 macrophages decrease in the deciduae from normal pregnancies but not from spontaneous abortions or unexplained recurrent spontaneous abortions. J. Formos. Med. Assoc. 2018; 117(3): 204–11. DOI: 10.1016/j.jfma.2017.03.011Gudbrandsdottir S., Hasselbalch H.C., Nielsen C.H. Activated platelets enhance IL-10 secretion and reduce TNF-α secretion by monocytes. J. Immunol. 2013; 191(8): 4059–67. DOI: 10.4049/jimmunol.1201103Gudbrandsdottir S., Hasselbalch H.C., Nielsen C.H. Activated platelets enhance IL-10 secretion and reduce TNF-α secretion by monocytes. J. Immunol. 2013; 191(8): 4059–67. DOI: 10.4049/jimmunol.1201103Linke B., Schreiber Y., Picard-Willems B., Slattery P. et al. Activated platelets induce an anti-inflammatory response of monocytes/ macrophages through cross-regulation of PGE2 and cytokines. Mediators Inflamm. 2017; 463216. DOI: 10.1155/2017/1463216Linke B., Schreiber Y., Picard-Willems B., Slattery P. et al. Activated platelets induce an anti-inflammatory response of monocytes/ macrophages through cross-regulation of PGE2 and cytokines. Mediators Inflamm. 2017; 463216. DOI: 10.1155/2017/1463216Carestia A., Mena H.A., Olexen C.M., Wilczyñski J.M.O. et al. Platelets promote macrophage polarization toward pro-inflammatory phenotype and increase survival of septic mice. Cell Rep. 2019; 28(4): 896–908. DOI: 10.1016/j.celrep.2019.06.062Carestia A., Mena H.A., Olexen C.M., Wilczyñski J.M.O. et al. Platelets promote macrophage polarization toward pro-inflammatory phenotype and increase survival of septic mice. Cell Rep. 2019; 28(4): 896–908. DOI: 10.1016/j.celrep.2019.06.062Lisman T. Platelet-neutrophil interactions as drivers of inflammatory and thrombotic disease. Cell Tissue Res. 2018; 371(3): 567–76. DOI: 10.1007/s00441-017-2727-4Lisman T. Platelet-neutrophil interactions as drivers of inflammatory and thrombotic disease. Cell Tissue Res. 2018; 371(3): 567–76. DOI: 10.1007/s00441-017-2727-4Ivanova E., Kyurkchiev D., Altankova I., Dimitrov J. et al. CD83 monocyte-derived dendritic cells are present in human decidua and progesterone induces their differentiation in vitro. Am. J. Reprod. Immunol. 2005; 53(4): 199–205. DOI: 10.1111/j.1600-0897.2005.00266.xIvanova E., Kyurkchiev D., Altankova I., Dimitrov J. et al. CD83 monocyte-derived dendritic cells are present in human decidua and progesterone induces their differentiation in vitro. Am. J. Reprod. Immunol. 2005; 53(4): 199–205. DOI: 10.1111/j.1600-0897.2005.00266.xWei R., Lai N., Zhao L., Zhang Z. et al. Dendritic cells in pregnancy and pregnancy-associated diseases. Biomed. Pharmacother. 2021; 133: 110921. DOI: 10.1016/j.biopha.2020.110921Wei R., Lai N., Zhao L., Zhang Z. et al. Dendritic cells in pregnancy and pregnancy-associated diseases. Biomed. Pharmacother. 2021; 133: 110921. DOI: 10.1016/j.biopha.2020.110921Singh M.V., Suwunnakorn S., Simpson S.R., Weber E.A. et al. Monocytes complexed to platelets differentiate into functionally deficient dendritic cells. J. Leukoc. Biol. 2021; 109(4): 807–20. DOI: 10.1002/JLB.3A0620-460RRSingh M.V., Suwunnakorn S., Simpson S.R., Weber E.A. et al. Monocytes complexed to platelets differentiate into functionally deficient dendritic cells. J. Leukoc. Biol. 2021; 109(4): 807–20. DOI: 10.1002/JLB.3A0620-460RRNishat S., Wuescher L.M., Worth R.G. Platelets enhance dendritic cell responses against Staphilococcus aureus through CD40-CD40L. Infect. Immun. 2018; 86(9): e00186–18. DOI: 10.1128/IAI.00186-18Nishat S., Wuescher L.M., Worth R.G. Platelets enhance dendritic cell responses against Staphilococcus aureus through CD40-CD40L. Infect. Immun. 2018; 86(9): e00186–18. DOI: 10.1128/IAI.00186-18Wang W., Zhao Y., Zhou X., Sung N. et al. Dynamic changes in regulatory T cells during normal pregnancy, recurrent pregnancy loss, and gestational diabetes. J. Reprod. Immunol. 2022; 150: 103492. DOI: 10.1016/j.jri.2022.103492Wang W., Zhao Y., Zhou X., Sung N. et al. Dynamic changes in regulatory T cells during normal pregnancy, recurrent pregnancy loss, and gestational diabetes. J. Reprod. Immunol. 2022; 150: 103492. DOI: 10.1016/j.jri.2022.103492Кречетова Л.В., Ванько Л.В., Вторушина В.В., Николаева М.А. и др. Активация лимфоцитов в формировании иммунной толерантности у женщин с привычным выкидышем. Биохимия. 2020; 85(5): 682–94. DOI: 10.1134/S0006297920050077Krechetova L.V., Vanko L.V., Vtorushina V.V., Nikolaeva M.A. et al. Lymphocyte activation in the development of immune tolerance in women with recurrent pregnancy loss. Biochemistry. 2020; 85(5): 682–94. (in Russian) DOI: 10.1134/S0006297920050077Kushwah R., Hu J. Role of dendritic cells in the induction of regulatory T cells. Cell Biosci. 2011; 1(1): 20. DOI: 10.1186/2045-3701-1-20Kushwah R., Hu J. Role of dendritic cells in the induction of regulatory T cells. Cell Biosci. 2011; 1(1): 20. DOI: 10.1186/2045-3701-1-20Кречетова Л.В., Хачатрян Н.А., Тетруашвили Н.К., Вторушина В.В. и др. Особенности фенотипа лимфоцитов периферической крови женщин с привычным выкидышем. Акушерство и гинекология. 2014; 10: 27–32.Krechetova L.V., Khachatryan N.A., Tetruashvili N.K., Vtorushina V.V. et al. Specific features of peripheral blood lymphocyte phenotype in women with recurrent miscarriage. Obstetrics and Gynecology. 2014; 10: 27–32. (in Russian)Rossaint J., Thomas K., Mersmann S., Skupski J. et al. Platelets orchestrate the resolution of pulmonary inflammation in mice by T reg cell repositioning and macrophage education. J. Exp. Med. 2021; 218(7): e20201353. DOI: 10.1084/jem.20201353Rossaint J., Thomas K., Mersmann S., Skupski J. et al. Platelets orchestrate the resolution of pulmonary inflammation in mice by T reg cell repositioning and macrophage education. J. Exp. Med. 2021; 218(7): e20201353. DOI: 10.1084/jem.20201353Селютин А.В., Чепанов С.В., Павлов О.В., Корнюшина Е.А. и др. Роль тромбоцитарно-моноцитарных комплексов периферической крови в репродуктивных процессах и методы их исследования. Акушерство и гинекология. 2021; 8: 50–8. DOI: 10.18565/aig.2021.8.50-58Selyutin A.V., Chepanov S.V., Pavlov O.V., Kornyushina E.A. et al. The role of peripheral blood platelet-monocyte aggregates in reproductive processes and their study methods. Obstetrics and Gynecology. 2021; 8: 50–8. (in Russian) DOI: 10.18565/aig.2021.8.50-58Jung J., Barron C. Elimination of HLA antibodies by platelet adsorption. Immunohematology. 2020; 36(1): 1–3.Jung J., Barron C. Elimination of HLA antibodies by platelet adsorption. Immunohematology. 2020; 36(1): 1–3.Placke T., Örgel M., Schaller M., Jung G. et al. Platelet-derived MHC class I confers a pseudonormal phenotype to cancer cells that subverts the antitumor reactivity of natural killer immune cells. Cancer Res. 2012; 72(2): 440–8. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-11-1872Placke T., Örgel M., Schaller M., Jung G. et al. Platelet-derived MHC class I confers a pseudonormal phenotype to cancer cells that subverts the antitumor reactivity of natural killer immune cells. Cancer Res. 2012; 72(2): 440–8. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-11-1872Kumpel B.M., Monoussaka M.S. Placental immunology and maternal alloimmune responses. Vox Sang. 2012; 102(1): 2–12. DOI: 10.1111/j.1423-0410.2011.01533.xKumpel B.M., Monoussaka M.S. Placental immunology and maternal alloimmune responses. Vox Sang. 2012; 102(1): 2–12. DOI: 10.1111/j.1423-0410.2011.01533.xFerreira L.M.R., Meissner T.B., Tilburgs T., Strominger J.L. HLA-G: at the interface of maternal-fetal tolerance. Trends Immunol. 2017; 38(4): 272–86. DOI: 10.1016/j.it.2017.01.009Ferreira L.M.R., Meissner T.B., Tilburgs T., Strominger J.L. HLA-G: at the interface of maternal-fetal tolerance. Trends Immunol. 2017; 38(4): 272–86. DOI: 10.1016/j.it.2017.01.009Guettler J., Forstner D., Cvirn G., Maninger S. et al. Maternal platelets pass interstices of trophoblast columns and are not activated by HLA-G in early human pregnancy. J. Reprod. Immunol. 2021; 144: 103280. DOI: 10.1016/j.jri.2021.103280Guettler J., Forstner D., Cvirn G., Maninger S. et al. Maternal platelets pass interstices of trophoblast columns and are not activated by HLA-G in early human pregnancy. J. Reprod. Immunol. 2021; 144: 103280. DOI: 10.1016/j.jri.2021.103280

The authors declare that there are no conflicts of interest present.